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《滑头鬼之孙 千年魔京》以继承百鬼夜行总司令的奴良陆雄为主角，讲述其在妖怪百鬼夜行的世界中劝恶惩恶的故事。标题为「滑头鬼之孙 千年魔京」，顾名思义新动画将正式进入京都篇，陆雄与羽衣狐在京都上空展开了激战，此篇章在原作中精彩又不失高潮起伏......。鸣海孝之（谷山纪章 配音）、平慎二（青木城 配音）和速濑水月（石桥朋子 配音）是学生时代的好友，毕业在即，三人亦即将奔向不同的未来。某日，鸣海孝之结识了名叫凉宫遥（栗林美奈实 配音）的少女，在速濑水月的牵线搭桥下，鸣海孝之和凉宫遥走到了一起。 其实，水月一直暗暗的喜欢着孝之，在生日当天，她找到了正准备和凉宫遥约会的孝之，希望他能够送自己一枚戒指作为礼物。然而，当孝之告别水月来到约会地点时，等待着他的却是凉宫遥因车祸而陷入昏迷的噩耗。三年之后，凉宫遥从昏迷中苏醒了，可是她的记忆依旧停留在三年前出事的那一天，殊不知此时的孝之和水月早已经走到了一起。。