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《滑头鬼之孙 千年魔京》以继承百鬼夜行总司令的奴良陆雄为主角，讲述其在妖怪百鬼夜行的世界中劝恶惩恶的故事。标题为「滑头鬼之孙 千年魔京」，顾名思义新动画将正式进入京都篇，陆雄与羽衣狐在京都上空展开了激战，此篇章在原作中精彩又不失高潮起伏......。皇帝后宫，妃子陈俊姬因怀了龙种得宠而受到贵妃萍薇的嫉妒，心狠手辣的萍薇指使兄弟杀害了陈俊姬，而她姐弟俩却遭到了死者鬼魂惨烈的报复……。在某设计公司供职的里中悦子（内山理名 饰）是一名单身母亲，她努力工作，尽心照顾着女儿的起居。因工作关系，她结识了画家岛崎信广（平井满 饰）。这是一个性格阴郁，自顾自活在凄美爱情异想世界里的男子。他的曾祖父曾和爱人殉情，信广沉湎于此，甚至打算效仿祖辈的行径。信广邀请悦子担任模特，悦子欣然应允。在这段时间的相处中，悦子渐渐喜欢上了信广。可就在某天，信广突然坠楼身亡，死前的样子竟然和他的画作一模一样。 悦子对此惶恐不已，她不断追寻关于信广先生的一切，在这一过程中，恐怖离奇的事件相继发生，似乎那个已经死去的画家决定要将悦子带去另一个世界……。