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故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，并重新相遇化身为人类版本的小马朋友们……。在席卷全世界的死斗链环傀儡结束后数日。 世界恢复和平，安稳的日常生活再度到来。 但是，令人惊愕的事态却发生在棹俊树面前。 从链环傀儡的侵略之下拯救了世界的英雄、先导爱知，忽然从这个世界上消失了。并且，人们也失去了有关爱知曾经存在的记忆…… 在几乎没有任何线索的情况下，棹将仅余的能够证明大家与爱知的牵绊的「狂风剑刃」与《光辉骑士团》卡组握在手中，出发前去探索爱知。 这般情况下，棹的面前出现了自称「四骑士（Quatre Knights）」的斗士们。盖亚尔、涅文、拉缇、瑟勒——这4人中不论哪一个都是世界顶尖水准的先导者斗士。 操控着不可思议的力量的他们，宣告要让棹放弃寻找爱知。 他们的目的究竟是……！？而他们和爱知又是什么关系……！？ 将全新的力量「双斗」纳入手中，夺回爱知的战斗，现在开始！。