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E.U.联盟和布里塔利亚帝国旷日持久的战争在皇历2010年发生转机，帝国派出压倒性的兵力突袭远东日。在很短的时间内，日本这个国家不复存在，从此作为“11区”写入历史。旧日本人民流往世界各地，饱受歧视，心中满是愤懑和不甘。2017年，E.U.联军132部队向圣彼得堡挺进，但遭到帝国军队的围困，面临全军覆没的危险。联军少校蕾拉·玛露卡尔（坂本真绫 配音）将旧日本青年组成非正规军W Zero部队，并提出以这支部队营救132部队的建议。但是在最为凶险的前线，他们不过肩负着牺牲自己来营救友军的悲哀命运。惨烈的对决过后，W Zero部队的中尉日向瑛斗（入野自由 配音）成功完成任务。 而战争还远远未曾结束，新的阴谋与危机浮出水面……。边陲小镇屡犯妖灾，吴靖子发出除妖帖，邀各路降妖人前来支援。市井游民阿拾，被孟珠所救，坠入爱河，拜孟珠为师。阿拾、孟珠、迷恋孟珠的大师兄步威龙，以及其他降妖人，一同前往云栈洞，消灭妖灾的罪魁祸首——千年猪妖。一路上，大家经历重重妖怪阻截，过关斩将。阿拾在最后一道关卡中，以自己的性命为代价，换取了众人通关。然而结果却出乎意料……。